L'antico Falisco assunse l'aspetto di un "Castrum Romano", razionalmente impostato, di cui si possono riconoscere il cardo e il decumano massimo. Dopo la caduta dell'impero, Coccorone divenne l'instabile confine tra Longobardi e Bizantini. Poco dopo il Mille, il castello fu circondato da mura. Corrado II "Il Salico" nel 1037, emanando le constitutio de feudis, sancirà la dipendenza imperiale del castello. Federico I Barbarossa vi nominò conte Monaldo VI di Antignano e nel 1177 aggregò Montefalco con Foligno. Nel 1185, durante la sesta e ultima discesa in Italia, vi soggiornò per alcuni giorni, nel ripartire donò a Rainaldo I e al figlio Napoleone III un falco addestrato per la caccia, da cui nacque l'emblema della città. Nel 1217, venne confermato a Napoleone III il possesso di Coccorone con le torri e i castelli del territorio. Nel 1240 ospitò Federico II e il figlio (per l'occasione fu eretta la porta ad arco ogivale, sopra la quale campeggiano la croce e l'aquila imperiale e il nome del podestà, Lopardo). Nel 1249 Federico II le impose il nome di Montefalcone. Nel 1324, fu costruita la seconda e più ampia cerchia di mura, intramezzata da torrioni, bastioni e spalti che dettero al castello l'aspetto di una fortezza inespugnabile. Nel 1386, la comunità acclamò suo gonfaloniere e signore Ugolino III Trinci; nel 1392 Bonifacio IX ne riconobbe per 5 anni il vicariato a Ugolino. Stanco della signoria trincesca, nel 1431 Montefalco chiese di esserne liberata: il privilegio fu concesso da Papa Eugenio IV. Nel 1434 Corrado XV Trinci tentò di rientrarne in possesso per mezzo di un violento attacco notturno: il castello ben munito seppe resistere agli assalitori; per vendetta Corrado iniziò sanguinose scorrerie attaccando i castelli del contado. Nonostante la validità dell'apparato difensivo, Montefalco fu conquistata l'anno seguente da Nicolò Fortebracci. Nel 1439 i montefalchesi, impauriti dalle minacce papali, consegnarono le chiavi della città al cardinale Giovanni Vitelleschi, il quale vi pose il quartier generale, catturò e uccise i Trinci e distrusse la rocca della quale oggi restano alcune tracce. Sterminata la famiglia, il comune di Montefalco ottenne il riconoscimento delle proprie libertà e l'integrità territoriale, ma la rocca non venne più ricostruita. Della rocca rimangono vestigia significative con buona parte della cinta muraria, prima merlata guelfa poi ghibellina, con quattro porte: Camiano, Della Rocca, Il Verziere e Federico II e una torre angolare quadrata. Delle porte, il Verziere rimane la più imponente, sormontata da beccatelli e merli ghibellini. Dell'antica struttura medievale restano all'interno notevoli reperti: le vie caratteristiche, il Palazzo del Popolo eretto nel 1270 - oggi sede municipale - e alcune abitazioni trecentesche. L'importanza strategica e difensiva del castello fu sempre notevole, come pure la sua posizione che nel 1568 meritò l'appellativo di "Ringhiera dell'Umbria". Nel Rinascimento divenne culla di artisti di chiara fama che hanno lasciato preziose testimonianze delle proprie opere.